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Cuando era un joven adulto, Stockwell regresó a los escenarios de Broadway en Compulsion con Roddy McDowall, quien se convirtió en un amigo de toda la vida. Stockwell repitió su papel en la versión cinematográfica y ganó el primero de los dos premios al Mejor Actor en el Festival de Cine de Cannes. También protagonizó Sons and Lovers y Long Day’s Journey Into Night con Katherine Hepburn.
Stockwell estaba a punto de dejar la actuación cuando recibió una llamada telefónica de Harry Dean Stanton, quien lo convenció de unirse a él en el set de la película de Wim Wenders, París, Texas. Eso llevó a una serie de películas memorables como: Blue Velvet, Dune, Married to the Mob (que le valió a Stockwell una nominación al Óscar), The Rainmaker y The Player.
Fue en la televisión donde Stockwell tuvó su papel más recordado, en la peculiar serie de televisión de ciencia ficción “Viajeros en el tiempo”. Interpretó al almirante Al Calavicci junto a Scott Bakula, consiguiendo cuatro nominaciones al Emmy por su papel. Los créditos de la serie de Stockwell también incluyen Battlestar Galactica; JAG, del creador de Quantum Leap , Don Bellisatio; The Tony Danza Show y NCIS: New Orleans entre otros.
En los últimos años, Stockwell, quien se retiró de la actuación en 2015, buscó un cambio de carrera, haciendo arte y exhibiendo en los Estados Unidos bajo su nombre completo, Robert Dean Stockwell. Le sobreviven su esposa, Joy Stockwell; y sus dos hijos, Austin Stockwell y Sophie Stockwell.
